تاثیر قارچ اکتومیکوریز Laccaria bicolor بر برخی خصوصیات فیزیولوژیکی و مورفولوژیکی گیاهچه‌های سپیدار (Populus alba) در شرایط تنش خشکی و آلودگی به شانکر سیتوسپورایی

نوع مقاله : مقاله کامل علمی پژوهشی

نویسندگان

1 دانشجوی دکتری بیماری‌شناسی گیاهی، دانشکده تولید گیاهی، دانشگاه علوم کشاورزی و منابع طبیعی گرگان، گرگان، ایران.

2 نویسنده مسئول، دانشیار گروه بیماری‌شناسی گیاهی، دانشکده تولید گیاهی، دانشگاه علوم کشاورزی و منابع طبیعی گرگان، گرگان، ایران.

3 استادیار مؤسسه تحقیقات جنگل‌ها و مراتع کشور، سازمان تحقیقات، آموزش و ترویج کشاورزی، تهران، ایران

4 دانشیار گروه گیاه‌پزشکی، دانشکده کشاورزی، دانشگاه بیرجند، بیرجند، ایران.

چکیده

سابقه و هدف: کاهش منابع چوبی و نیاز فزاینده به چوب، تمایل به جنگل‌کاری با گونه‌های سریع الرشد مانند صنوبر را افزایش داده‌است اما بحران آب و بیماری شانکر صنوبر به دو عامل مهم محدود کننده کشت صنوبر در برخی نقاط ایران تبدیل شده-است. قارچ‌های اکتومیکوریز در بهبود وضعیت آبی گیاهان، افزایش زنده‌مانی و رشد گیاهان تحت تنش، اثرات قابل توجهی دارند. هدف از این پژوهش بررسی تاثیر قارچ اکتومیکوریز Laccaria bicolor بر برخی خصوصیات مورفولوژیکی و فیزیولوژیکی گیاهچه‌های سپیدار در شرایط تنش خشکی و شانکر سیتوسپورایی است.

مواد و روش‌ها: این پژوهش به صورت فاکتوریل در قالب طرح کاملا تصادفی با 5 تکرار انجام شد. فاکتورهای آزمایش شامل عامل بیولوژیک در دو سطح (بدون مایکوریز و دارای مایکوریز) و عامل تنش در سه سطح (بدون تنش، تنش خشکی و تنش قارچ بیمارگر سیتوسپورا) بود. تلقیح قارچ اکتومیکوریز به گیاهچه‌های سپیدار 14 هفته پس از کشت قلمه در گلدان و زمانی که ارتفاع گیاه به 50 سانتی‌متر رسید، انجام شد. جداسازی و شناسایی قارچ عامل شانکر سیتوسپورایی به صورت مورفولوژی و مولکولی انجام شد و به گیاهچه‌های سپیدار (پس از استقرار قارچ مایکوریز) تلقیح شد. تنش خشکی با کاهش آب آبیاری بر اساس ظرفیت زراعی گیاهان انجام شد. اندازه‌گیری خصوصیات رشدی، واکنش فیزیولوژیکی و آنزیمی گیاهان در شرایط تنش و غیرتنش، در تیمارهای مختلف مورد ارزیابی قرار گرفت.

یافته‌ها: سطح آنزیم کاتالاز، سوپراکسید دیسموتاز و پراکسیداز در شرایط تنش خشکی و سیتوسپورایی در گیاهچه‌های میکوریزایی افزایش چشم‌گیری داشته و دارای اختلاف معنی‌داری در سطح 1% با گیاهچه‌های شاهد تحت تنش، هستند. آنزیم مالون دی‌آلدئید در گیاهچه‌های تلقیح شده با مایکوریزا و تحت تنش نسبت به گیاهچه‌های بدون مایکوریز تحت تنش افزایش کمتری داشته و در سطح 1% دارای اختلاف معنی‌داری با یکدیگر هستند. استفاده از قارچ اکتومیکوریز L. bicolor باعث بهبود خصوصیات رشدی گیاهچه‌های سپیدار شده، سطح برگ، وزن تر و خشک برگ، وزن تر و خشک ریشه، وزن تر و خشک ساقه و ارتفاع ساقه دارای اختلاف معنی‌داری با گیاهچه‌های فاقد همزیستی است؛ قطر ساقه در گیاهچه‌های ‌دارای همزیستی و تیمار شاهد، فاقد اختلاف معنی‌داری با یکدیگر است. همزیستی اکتومیکوریزایی منجر به افزایش فتوسنتز، هدایت روزنه‌ای، کربن دی اکسید بین سلولی و تعرق در گیاهچه‌های همزیست نسبت به تیمار شاهد شده‌است. در شرایط تنش خشکی و تنش سیتوسپورایی، گیاهان فاقد همزیستی عملکرد پایین‌تری در میزان فتوسنتز، تعرق و هدایت روزنه‌ای داشته‌است که منجر به کاهش رشد در این تیمارها شد.

نتیجه‌گیری: در این پژوهش گونه‌ی Cytospora chrysosperma به عنوان عامل ایجاد شانکر درختان صنوبر از استان گیلان شناسایی و معرفی شد. هم‌چنین یافته‌های این پژوهش نشان داد که قارچ اکتومیکوریز Laccaria bicolor قادر به ایجاد همزیستی با گیاهچه‌های سپیدار بوده‌است. این همزیستی باعث افزایش رشد ، بهبود فیزیولوژی گیاه، و افزایش مقاومت گیاه در شرایط تنش خشکی و تنش سیتوسپورایی در گیاهان دارای همزیستی نسبت به گیاهچه‌های فاقد همزیستی، شده است. بنابراین با توجه به بهبود وضعیت آبی، افزایش رشد و بیومس و اصلاح خصوصیات فیزیولوژیکی گیاه تلقیح شده با قارچ میکوریز در مقایسه با شاهد، می‌توان برقراری این تعامل اکتومیکوریزایی را راهکاری نوین برای افزایش موفقیت نهال‌کاری در صنوبرکاری‌ها جهت زراعت چوب معرفی نمود.

کلیدواژه‌ها

موضوعات


عنوان مقاله [English]

Effect of ectomycorrhizal fungus Laccaria bicolor on some physiological and morphological characteristics of Populus alba under drought stress and cytospora canker conditions

نویسندگان [English]

  • Narges Sepasi 1
  • Abdolhosein Taheri 2
  • seyedeh masoumeh Zamani 3
  • Mehdi Jahani 4
  • Mohammad Ebrahim Farashiani 3
1 Ph.D. Student of Plant Pathology, Faculty of Plant Production, Gorgan University of Agricultural Sciences and Natural Resources, Gorgan, Iran
2 Corresponding Author, Associate Prof., Dept. of Plant Pathology, Faculty of Plant Production, Gorgan University of Agricultural Sciences and Natural Resources, Gorgan, Iran.
3 Assistant Prof., Research Institute of Forests and Rangelands, Agricultural Research, Education and Extension Organization (AREEO), Tehran, Iran.
4 Associate Prof., Dept. of Plant Protection, Faculty of Agriculture, University of Birjand, Birjand, Iran.
چکیده [English]

Background and purpose: Increasing need for wood and the other hand declinig wood resources have coused desire for afforestation with fast gowing species such as poplars, but weter deficit and cytosporal cankers on poplar species have become to important limiting factors of poplar cultivation in some parts of Iran. Ectomycorrhizal fungi have significant effect in improving the water status of plants, increasing the survival and growth of plants under stress.. The purpose of this research is investigation the effect of Laccaria bicolor on some morphological and physiological characteristics of poplar seedlings under drought stress and cytosporal canker.

Materials and methods: This research was done in factorial form in a completely randomized design with 5 replications. The test factors included the biological factor in two levels (without mycorrhiza and with mycorrhiza) and the stress factor in three levels (no stress, drought stress and Cytospora stress). Inoculation of ectomycorrhizal fungus to poplar seedlings was done 14 weeks after the cuttings were cultivated in the pot and height of the seedlings reached to 50 cm.. Isolation and identification of the fungus causing cytosporal canker was done morphologically and molecularly and it was inoculated into poplar seedlings( after ectomycorrhizal establishment). Drought stress was done by reducing irrigation water based on the agricultural capacity of plants. Measurement of growth characteristics, physiological and enzymatic reactions of plants under stress and non-estress conditions were evaluated in different treatments.

Results: The level of catalase, superoxide dismutase and peroxidase significantly increased in mycorrhizae- drought and mycorrhizae – Cytospora seedlings and had a significant difference of 1% with control seedlings under stress. The level of malondialdehyde (MDA) in the mycorrhizal seedlings under stress increased less than the control seedlings under stress and they have a significant difference with each other at the 1% level. Using of ectomycorrhizal fungus L. bicolor improves the growth characteristics of poplar seedlings, the amount of leaf area, leaf fresh and dry weight, root fresh and dry weight, stem fresh and dry weight and stem height have significant differences with seedlings without symbiosis. The stem diameter in symbiosis seedlings with and the control treatment had no significant difference. Ectomycorrhizal symbiosis has led to an increase in photosynthesis, stomata conductance, intercellular carbon dioxide and transpiration in the symbiotic seedlings compared to the control treatment. In the drought and cytospora stress, plants without symbiosis had a lower performance in photosynthesis, transpiration, and stomatal conductance, which led to a decrease in growth in these treatments.

Conclusion: In this study, Cytospora chrysosperma was identified as the causative agent of cytosporal canker. Findings of this research showed that the ectomycorrhizal fungus Laccaria bicolor was able to create symbiosis with P.alba in greenhouse conditions. This symbiosis has increased growth, improved plant physiology, and increased plant resistance in plants with symbiosis compared to seedlings without symbiosis under drought and cytospora canker. Therefore, considering the improvement of the water condition, increase growth and biomass, and modification of the physiological characteristics of the inoculated plants with ectomycorrhizal fungi compared to the control, Establishing this ectomycorrhizal interaction can be introduced as a new strategy to increase success of seedlings in poplar plantations for wood cultivation.

کلیدواژه‌ها [English]

  • Ectomycorrhizae
  • Cytospora chrysosperma
  • Laccaria bicolor
1.Brundrett, M. C. & Tedersoo, L. (2018). Evolutionary history of mycorrhizal symbioses and global host plant diversity. New Phytology, 220, 1108-1115.
2.Pan, Y., Birdsey, R. A., Phillips, O. L. & Jackson, R. B. (2013). The structure, distribution, and biomass of the world’s forests. Annual Review of Ecology, Evolution and Systematics, 44, 593-622.
3.Garcia, K. & Zimmermann, S. D. (2014). The role of mycorrhizal associations in plant potassium nutrition. Front. Plant Sciences, 5, 337.
4.Garcia, K., Chasman, D., Roy, S. & Ané, J. M. (2017). Physiological responses and gene co-expression network of mycorrhizal roots under K1 deprivation. Plant Physiology, 173, 1811-1823.
5.Xu, H., Kemppainen, M., El-Kayal, W., Lee, S. H., Pardo, A. G. & Cooke, J. E. (2015). Overexpression of Laccaria bicolor aquaporin JQ585595 alters root water transport properties in ectomycorrhizal white spruce (Picea glauca) seedlings. New Phytology, 205, 757-770.
6.Muller, A., Volmer, K., Mishra-Knyrim, M. & Polle, A. (2013). Growing poplars for research with and without mycorrhizas. Frontiers in Plant Science, 17, 35-46.
7.Fischer, U. & Polle, A. (2010). Populus responses to abiotic stress. In: Jansson, S., Bhalerao, R., Groover, A. (Eds.), Genetics and Genomics of Populus. SpringerVerlag, Berlin, pp. 225-247.
8.Sixto, H., Aranda, I. & Grau, J. M. (2006). Assessment of salt tolerance in Populus alba clones using chlorophyll fluorescence. Photosynthetica, 44, 169-173.
9.Ni, B. R., & Pallardy, S. G. (1991). Response of gas exchange to water stress in seedlings of woody angiosperms. Tree Physiology, 8 (1), 1-9.
10.Lesk, C., Rowhani, P. & Ramankutty, N. (2016). Influence of extreme weather disasters on global crop production. Nature. 529, 84-87.
11.van der Molen, M. K., Dolman, A. J., Ciais, P., Eglin, T., Gobron, N. & Law, B. E. (2011). Drought and ecosystem carbon cycling. Meteorol. 151, 765-773.
12.Zwicke, M., Picon-Cochard, C., Morvan-Bertrand, A., Prud'homme, M. P., & Volaire, F. (2015). What functional strategies drive drought survival and recovery of perennial species from upland grassland? Botany, 116, 1001-1015.
13.Perrone, I., Pagliarani, C., Lovisolo, C., Chitarra, W., Roman, F. & Schubert, A. (2012). Recovery from water stress affects grape leaf petiole transcriptome. Planta, 235, 1383-1396.
14.Wallace, J. G., Zhang, X. C., Beyene, Y., Semagn, K., Olsen, M. & Prasanna, B. M. (2016). Genome-wide Association for Plant Height and Flowering Time across 15 Tropical Maize Populations under Managed Drought Stress and Well-Watered Conditions in Sub-Saharan Africa. Crop Sci. 56, 2365-2378.
15.Deeba, F., Pandey, A. K., Ranjan, S., Mishra, A., Singh, R. & Sharma, Y. K. (2012). Physiological and proteomic responses of cotton (Gossypium herbaceum L.) to drought stress. Plant Physiology. Bioch. 53, 6-18.
16.Kulczyk‑Skrzeszewska, M. & Kieliszewska‑Rokicka, B. (2022). Influence of drought and salt stress on the growth of young Populus nigra ‘Italica’ plants and associated mycorrhizal fungi and non‑mycorrhizal fungal endophytes. New Forests, 53, 679-694.
17.Adams, G. C., Roux, J. & Wingfield, M. J. (2005). Phylogenetic relationships and morphology of Cytospora species and related teleomorphs (Ascomycota, Diaporthales, Valsaceae) from Eucalyptus. Studies in Mycology, 52, 1-144.
18.Fan, X., Bezerra, J., Tian., Ch. & W-Crous, P. (2020). Cytospora (Diaporthales) in China. Persoonia, 45(1), 13-28.
19.Abelleira, A., Moura, L., Aguín, O. & Salinero, C. (2019).  First Report of Lonsdalea populi Causing Bark Canker Disease on Poplar in Portugal. Plant Disease, 103, 2121.
20.Dang, F., Wang, Y. & Tang, M. (2021). Effects of Laccaria bicolor on Gene Expression of Populus trichocarpa Root under Poplar Canker Stress. Journal of Fungi. 7(12), 24-33.
21.Lu, N., Yu, M., Cui, M., Luo, Z., Feng, Y., Cao, S., Sun, Y. & Li, Y. (2016). Effects of different ectomycorrhizal fungal inoculates on the growth of Pinus tabulaeformis seedlings under greenhouse conditions. Forests, 7(12), 316.
22.Otgunsuren, B., Rewald, B., Godbold, D. L. & Goransson, H. (2016). Ectomycorrhizal inoculation of Populus nigra modifies the response of absorptive root respiration and root surface enzyme activity to salinity stress. Flora. 29p.
23.Kariman, Kh., Barker, S. J., Finnegan, P. M. & Tibbett, M. (2012). Dual mycorrhizal associations of jarrah (Eucalyptus marginata) in a nurse-pot system. Australian Journal of Botany, 60, 661-668.
24.Zamani, S. M., Farashiani, M. E. & Kazerani, F. (2020). The effect of ectomycorrhizal symbiosis on drought tolerance in Populus caspica. BioControl in Plant Protection, 8 (15), 11-27. [In Persian]
25.Agerer, R. (1987–2012). Colour atlas of ectomycorrhizae. 1st–15th delivery, Einhorn, Schwäbisch Gmünd.
26.Lawrence, D. P., Holland, L. A., Nouri, M. T., Travadon, R., Abramians, A., Michailides, T. J. & Trouillas, F. P. (2018). Molecular phylogeny of Cytospora species associated with canker diseases of fruit and nut crops in California, with the descriptions of ten new species and one new combination. Fungus, 9 (2), 333-370.
27.Zamani, S. M., Ghamari Zare, A., Emam, M. & Bayat Tork, D. (2020). Effect of ectomycorrhizal fungi on the acclimatization of micropropageted Querqus castaneifolia plantles in greenhouse. Irannature, 5, 6-25.
28.Worrall, J. J., Adams, G. C. & Tharp, S. C. (2010). Summer heat and an epidemic of Cytospora canker of Alnus. Canadian Journal of Plant Pathology, 32,376-86.
29.Luo, Zh. B., Li, K., Jiang, X. & Polle, A. (2009a). Ectomycorrhizal fungus (Paxillus involutus) and hydrogels affect performance of Populus euphratica exposed to drought stress. Annals of Forest Science, 66, 106-116.
30.Luo, Z. B., Li, K., Jiang, X. & Polle, A. (2009b). The ectomycorrhizal fungus (Paxillus involutus) and hydrogels effect drought tolerance of Populus euphratica. Annals of Forest Science. 66, 106-116.
31.Kafi, M., Daneshvar Hakimi Meybodi, N., Nikbakht, A., Rejali, F. & Daneshkhah, M. (2013). Effect of humic acid and mycorrhiza fungi on some characteristics of “Speedy green” perennial ryegrass (Lolium perenne L.). greenhouse cultivation. Sciences and Technology greenhouse culture, 4, 49-58. [In Persian]
32.Garen, J. C., Branch, H. A., Borrego, I., Blonder, B., Stinziano, J. R. & Michaletz, S. T. (2022). Gas exchange analysers exhibit large measurement error driven by internal thermal gradients. New Phytologist. 236, 369-384.
33.Giannopolitis, C. N. & Ries, S. K. (1977). Superoxide Dismutases. Plant Physiology, 59, 309-314.
34.Vanacker, Carver, & Foyer. (1998). Pathogen-induced changes in the antioxidant status of the apoplast in barley leaves. Plant Physiology, 117(3), 1103-14.
35.Siminis, C. I., Kanellis, A. K. & Roubelakis-Angelakis, K. A. (1994). Catalase Is Differentially Expressed in Dividing and Nondividing Protoplasts. Plant Physiol. 105(4), 1375-1383.
36.Ghanati, F., Morita, A. & Yokota, H. (2002). Induction of suberin and increase of lignin content by excess boron in tobacco cells. Soil Sciences Plant, 48, 357-364.
37.Kramer, G. F., Norman, H. A., Krizek, D. T. & Mirecki, R. M. (1991). Influence of UV-B radiation on polyamines, lipid peroxidation and membrane lipids in cucumber. Phytochemistry, 30, 2101-2108.
38.Tamura, K., Peterson, D., Peterson, N., Stecher, G., Nei, M. & Kumar, S. (2011). MEGA5: Molecular Evolutionary Genetics Analysis using Maximum Likelihood, Evolutionary Distance and Maximum parsimony Methods. Molecular Biology and evolution.
39.Lawrence, D. P., Holland, L. A., Nouri, M. T., Travadon, R., Abramians, A., Michailides, T. J. & Trouillas, F. P. (2018). Molecular phylogeny of Cytospora species associated with canker diseases of fruit and nut crops in California, with the descriptions of ten new species and one new combination. Fungus, 9 (2), 333-370.
40.Abrishamchi, P., Ganjeali, A. & Sakeni, H. (2013). Evaluation of morphological traits, proline content and antioxidant enzymes activity in chickpea genotypes (Cicer arietinum L.) under drought stress. Iranian Journal of Pulses Research, 2, 46-53.
41.Amini, Z., Haddad, R. & Moradi. F. (2008). Effect of water deficit on the activity of antioxidant enzymes in plant reproductive development Barley. Science and Technology of Agriculture and Natural Resources, 12, 46-58. [In Farsi]
42.Huang, C., He, X., Shi, R., Zi, Sh., Xi, C., Li, X. & Liu, T. (2022). Mycorrhizal fungi reduce the photosystem damage caused by drought stress on Paris polyphylla var. yunnanensis. Research square, 7, 35-45.
43.Mohan, J. E., Cowden, C. C., Baas, P., Dawadi, A., Frankson, P. T., Helmick, K., Hughes, E., Khan, S., Lang, A., Machmuller, M., Taylor, M. &
Witt, C. A. (2014). Mycorrhizal fungi mediation of terrestrial ecosystem responses to global change: mini-review. Fungal Ecology, 10, 3-19.
44.Kivlin, S. N., Emery, S. M. & Rudgers, J. A. (2013). Fungal symbionts alter plant responses to global change. Journal of Botany, 100(7), 1445-1457.
45.Plamboeck, A. H., Dawson, T. E., Egerton-Warburton, L. E., North, M., Bruns, T. D. & Querejeta, J. I. (2007). Water transfer via ectomycorrhizal fungal hyphae to conifer seedlings. Mycorrhiza. 17(5), 439-447.
46.Alvarez, M., Huygens, D., Olivares, E., Saavedra, I., Alberdi, M. & Valenzuela, E. (2009a). Ectomycorrhizal fungi enhance nitrogen and phosphorus nutrition of Nothofagus dombeyi under drought conditions by regulating assimilative enzyme activities. Physiol. Plant. 136(4), 426–436.
47.Alvarez, M., Huygens, D., Fernandez, C., Gacitua, Y., Olivares, E., Saavedra, I., Alberdi, M. & Valenzuela, E. (2009b). Effect of ectomycorrhizal colonization and drought on reactive oxygen species metabolism of Nothofagus dombeyi roots. Tree Physiol. 29(8), 1047-1057.
48.Yooyongwech, S., Phaukinsang, N., Cha-um, S. & Supaibulwatana, K. (2013). Arbuscular mycorrhiza improved growth performance in Macadamia tetraphylla L. grown under water deficit stress involves soluble sugar and proline accumulation. Plant Growth Regul. 69(3), 285-293.
49.Dosskey, M. G., Boersma, L. & Linderman, R. G. (1991). Role for the photosynthate demand of ectomycorrhizas in the response of Douglas fir seedlings to drying soil. New Phytol. 117(2), 327-334.
50.Mathur, S., Sharma, M. P. & Jajoo, A. (2018). Improved photosynthetic efficacy of maize (Zea mays) plants
with Arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) under high temperature stress. Journal of Photochem Photobiol B, 180,149-154.
51.Tang, M., Zhu, X. Q. & Chen, et al. (2014). Effects of arbuscular mycorrhizal fungi on photosynthesis, carbon content, and calorific value of black locust seedlings. Photosynthetica International Journal for Photosynthesis Research, 6, 123-132.
52.Mrnka, L., Kuchar, M., Cieslarova, Z., Matejka, P., Szakova, J., Tlustos, P. & Vosatka, M. (2012). Effects of Endo- and Ectomycorrhizal Fungi on Physiological Parameters and Heavy Metals Accumulation of Two Species from the Family Salicaceae. Water, Air, & Soil Pollut. 223, 399-410.
53.Bian, S. & Jiang, Y. (2009). Reactive oxygen species, antioxidant enzyme activities and gene expression patterns in leaves and roots of Kentucky bluegrass in response to drought stress and recovery. Sci. Hort. 120, 264-270. 10.1016/j.scienta.2008.10.014.
54.Calvo-Polanco, M., Armada, E., Zamarreno, A. M., Gracia-Mina, J. M. & Aroca, R. (2019). Local root ABA/cytokinin status and aquaporins regulate poplar responses to mild drought stress independently of the ectomycorrhizal fungus Laccaria bicolor. Journal of Experimental Botany. 70 (21), 6437-6446.
55.Danielsen, L. & Polle, A. (2014). Poplar nutrition under drought as affected by ectomycorrhizal Colonization. Environmental and Experimental Botany. 10p.
56.Wu, Q. S., Zou, Y. N., Xia, R. X. & Wangi, M. Y. (2009). Mycorrhiza has a direct effect on reactive oxygen metabolism of drought–stressed citrus. Soil, Environmental and Atmospheric Sciences, 55(10), 436-442.
57.Apel, K. & Hirt, H. (2004). Reactive oxygen species: metabolism, oxidative stress, and signal transduction. Annual Review of Plant Biology, 55, 373-379.
58.Sharma, P., Jha, A. B., Dubey, R. S. & Pessarakli, M. (2012). Reactive Oxygen Species, Oxidative Damage, and Antioxidative Defense Mechanism in Plants under Stressful Conditions. Journal of Botany, 1-26.
59.Zhan, W., Liu, H. & Tang, M. (2010). Physiological and Biochemical Mechanism of Mycorrhizal Fungi Improving the Resistance of Poplar to Canker Disease. Acta Botany Boreali-Occident. Sin, 30, 2437-2443.
60.Mekapogu, M., Jung, J. A., Kwon, O. K., Ahn, M. S., Song, H. Y. & Jang, S. (2021). Recent Progress in Enhancing Fungal Disease Resistance in Ornamental Plants. International Journal of Molecular Sciences, 22, 7956.
61.Wang, J., Zhang, H., Gao, J., Zhang, Y., Liu, Y. & Tang, M. (2021). Effects of ectomycorrhizal fungi (Suillus variegatus) on the growth, hydraulic function, and non-structural carbohydrates of Pinus tabulaeformis under drought stress. BMC Plant Biology. 21, 171.